Initialement petit comptoir fondé aux environs de 1100 av. J.-C. par les Phéniciens, la ville passe sous l'influence de Carthage après la défaite d'Aghatocle pendant les Guerres Puniques. Elle fut ensuite occupée par les Romains, sous le nom de Hippo-Diarritus ou Zaritus, dont la conquête efface d'un trait neuf siècles d'histoire punique. Démantelée, la ville voit son territoire passer à Utique qui a pris le parti de Rome. Et il faudra longtemps pour qu'une nouvelle ville romaine s'érige à la place du site punique d'Hippo-Diarritus.
La ville est ensuite conquise par les Arabes qui lui donnèrent son nom actuel. A partir de 1050, le déferlement des tribus hilaliennes provoque l'effondrement de l'Etat ziride et le pays éclate en une multitude de petites principautés indépendantes. Bizerte n'échappe pas à la tentation séparatiste. La restauration de l'autorité Almohade annonce une nouvelle rupture : quelques vingt ans plus tard, l'Ifriqiya accède au statut d'une province autonome et voit émerger la dynastie Hafside.
En 1535, les troupes de Charles Quint prirent la ville, mais les Turcs les chassèrent en 1574. Elle devint alors un port corsaire, ce qui lui valut d'être bombardée par les Français en 1770 puis par les Vénitiens en 1786.
La France obtint la primauté de la ville lors du traité de Berlin en 1878, et entreprit alors la construction d'un grand port militaire, sur le modèle de celui de Toulon, du fait du rôle stratégique de la ville sur le détroit de Sicile. Ainsi, un canal fut creusé pour relier la mer Méditerranée au lac de Bizerte, où fut construit une rade. De l'autre côté du lac fut fondée la ville de Ferryville, appelée aujourd'hui Menzel-Bourguiba.
Lors de la Seconde Guerre mondiale, la ville fut occupée en novembre 1942 par les Allemands, puis après l'avoir bombardée de nombreuses fois, les Américains la reprirent le 7 mai1943.
Malgré l'indépendance accordée à la Tunisie en 1956, la France conserva la ville de Bizerte jusqu'en 1963, ce qui entraîna de nombreuses tensions entre la Tunisie de Bourguiba et la France de De Gaulle, qui atteignirent leur paroxysme lors de la crise de Bizerte. Le départ des français en 1963 entraîna le déclin de la ville, qui tenta de se relancer en développant le tourisme
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